New records and epidemiological potential of certain species of mosquito (Diptera, Culicidae) in the State of Rio Grande do Sul, Brazil

Abstract

INTRODUCTION: Entomological surveillance has proven to be an important strategy for monitoring culicidae fauna, aimed at predicting the risk of exposure to pathogen vector species. The present work reports species identified for the first time in the State Rio Grande do Sul and discusses the epidemiological potential displayed by mosquito species occurring in Maquiné municipality and in other regions of the State. METHODS: Mosquitoes were collected with Nasci vacuum and CDC light traps between December 2006 and December 2008, in the wild, rural and urban areas of Maquiné. RESULTS: Fifty-five species were verified, of which 22 were registered for the first time in the state and 10 are potential vector species for the Saint Louis, Oropouche, Aura, Trocara, Ilhéus, Rocio, Una, West Nile, and eastern equine encephalitis viruses. CONCLUSIONS: These data demonstrate the importance of entomological surveillance as a tool for gathering information and promoting Health Surveillance actions.

Novos registros e potencial epidemiológico de algumas espécies de mosquitos (Diptera, Culicidae), no estado do Rio Grande do Sul

New records and epidemiological potential of certain species of mosquito (Diptera, Culicidae) in the state of Rio Grande do Sul, Brazil

Jáder da Cruz CardosoI,II; Marcia Bicudo de PaulaI; Aristides FernandesI; Edmilson dos SantosII; Marco Antônio Barreto de AlmeidaII; Daltro Fernandes da FonsecaII; Maria Anice Mureb SallumI

IDepartamento de Epidemiologia, Faculdade de Saúde Pública, Universidade de São Paulo, São Paulo, SP

IIDivisão de Vigilância Ambiental em Saúde, Centro Estadual de Vigilância em Saúde, Secretaria da Saúde do Estado do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS

Endereço para correspondência

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RESUMO

INTRODUÇÃO: A vigilância entomológica tem se mostrado uma importante estratégia de monitoramento da fauna de culicídeos com vistas a predizer o risco de exposição a espécies vetoras de patógenos. Esse trabalho apresenta uma lista de mosquitos identificados pela primeira vez no Rio Grande do Sul e discute o potencial epidemiológico de algumas espécies ocorrentes no Município de Maquiné com registros em outras regiões do Estado.

MÉTODOS: Os mosquitos foram coletados com aspirador de Nasci e armadilhas CDC, entre dezembro de 2006 e dezembro de 2008, em área silvestre, rural e urbana do Município de Maquiné.

RESULTADOS: Foram verificadas 55 espécies, das quais 22 são registradas pela primeira vez no estado e 10 são potencialmente vetoras do vírus Saint Louis, Oropouche, Aura, Trocara, Ilhéus, Rocio, Una, West Nile e encefalite equina do leste.

CONCLUSÕES: Esses dados demonstram a importância da Vigilância Entomológica como ferramenta de informação e ação para a Vigilância em Saúde.

Palavras-chaves: Vigilância entomológica. Arbovírus. Culicidae. Rio Grande do Sul.

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ABSTRACT

INTRODUCTION: Entomological surveillance has proven to be an important strategy for monitoring culicidae fauna, aimed at predicting the risk of exposure to pathogen vector species. The present work reports species identified for the first time in the State Rio Grande do Sul and discusses the epidemiological potential displayed by mosquito species occurring in Maquiné municipality and in other regions of the State.

METHODS: Mosquitoes were collected with Nasci vacuum and CDC light traps between December 2006 and December 2008, in the wild, rural and urban areas of Maquiné.

RESULTS: Fifty-five species were verified, of which 22 were registered for the first time in the state and 10 are potential vector species for the Saint Louis, Oropouche, Aura, Trocara, Ilhéus, Rocio, Una, West Nile, and eastern equine encephalitis viruses.

CONCLUSIONS: These data demonstrate the importance of entomological surveillance as a tool for gathering information and promoting Health Surveillance actions.

Key-words: Entomological surveillance. Arbovirus. Culicidae. Rio Grande do Sul.

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INTRODUÇÃO

Os culicídeos são os insetos vetores que mais atraem a atenção dos especialistas em saúde pública, pois agrupam espécies envolvidas na transmissão de diversos agentes infecciosos, entre os quais os vírus causadores de encefalites severas em hospedeiros animais e que podem causar epidemias na população humana1. A circulação de vírus nos ambientes envolve ciclos complexos, dos quais fazem parte, artrópodos e hospedeiros vertebrados como aves e mamíferos2. O termo arbovírus tem origem na expressão inglesa ARthropod + BOrne + VIRUSes e significa vírus transmitidos por artrópodos.

A vigilância entomológica é um instrumento de coleta e avaliação periódica de dados referentes aos vetores, tanto nas suas relações com hospedeiros vertebrados, incluindo humanos, quanto em aspectos ambientais que possam contribuir para o aparecimento de doenças causadas por patógenos transmitidos por esses insetos3. No Estado do Rio Grande do Sul, as atividades de vigilância entomológica de mosquitos iniciaram em 1995 com o programa da dengue, sendo Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus e Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) as espécies para as quais o controle é direcionado.

Apesar das campanhas de controle estarem principalmente focadas nas duas espécies do subgênero Stegomyia presentes no Brasil, outros mosquitos vêm assumindo importância para a saúde pública local. É o caso de Haemagogus (Conopostegus) leucocelaenus (Dyar & Shannon). O vírus da febre amarela foi isolado de exemplares dessa espécie coletados durante investigação de surto epizoótico que ocasionou mortes de primatas não humanos em dois municípios do noroeste do estado4. Dessa maneira, ficou evidente a necessidade de ampliar os conhecimentos sobre a fauna silvestre de vetores e dos patógenos associados, através de estudos sistematizados.

Cardoso e cols5,6 elaboraram dois inventários de Culicidae do Rio Grande do Sul. Foram realizados levantamentos abrangendo 11 zonas fisiográficas do estado, que permitiram atualizar as informações referentes à fauna de Culicidae em termos de nomenclatura, distribuição geográfica e riqueza de espécies e oferecer informações importantes para os serviços de vigilância. Nos inventários citados, foram registradas 71 espécies, sendo 57 da subfamília Culicinae e 14 pertencentes à Anophelinae.

Considerando a importância da vigilância entomológica de culicídeos como estratégia de vigilância em saúde, este trabalho apresenta uma lista de espécies encontradas pela primeira vez no Estado e discute a importância de alguns táxons como potenciais vetores de arbovírus causadores de encefalites.

MÉTODOS

O trabalho foi realizado no Município de Maquiné, situado no Litoral Norte do Rio Grande do Sul, distante 140km de Porto Alegre. O município está localizado numa área de ecótono, o que determina composição vegetal rica, com remanescentes da Mata Atlântica encontrados nos vários extratos de mata nativa e de florestas secundárias7. As coletas foram realizadas na área urbana (antropizada), área de transição (com características rurais) e área silvestre (mata secundária). Amostragens na área de transição e mata, foram realizadas nas dependências da estação experimental Litoral Norte da Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária/FEPAGRO (29º39'40"S; 50º12'49"W), localizada a 1,5 km do centro da cidade.

Em cada ambiente, foram instaladas três armadilhas luminosas tipo CDC8. Na área urbana e de transição, as armadilhas eram instaladas no peridomicílio e na mata, distribuídas em árvores, sempre posicionadas de maneira que o atrativo luminoso ficasse a uma altura de 1,7m do solo. As coletas com CDC foram realizadas das 18h00min às 06h00min. Também, na mata, foi utilizado um aspirador elétrico de solo9 (aspirador de Nasci), empregado na busca ativa de exemplares, inclusive noturnos, que estão em repouso em abrigos naturais, ou durante o vôo dos insetos, muitas vezes em decorrência da perturbação causada pelo aparelho na vegetação. Foram realizadas aspirações de 10 minutos em quatro transectos, no horário compreendido entre 12h00min e 14h00min. As coletas tiveram periodicidade mensal, entre dezembro de 2006 a dezembro de 2008. As técnicas de transporte e montagem dos mosquitos seguiram Forattini10 e Consoli & Lourenço-de-Oliveira11. Os espécimes foram identificados no Laboratório de Entomologia em Saúde Pública (LESP) do Departamento de Epidemiologia da Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo (FSP/USP). Amostras do material foram incorporadas à Coleção Entomológica da FSP/USP.

RESULTADOS

A Tabela 1 mostra os resultados das coletas realizadas no Município de Maquiné, onde foram identificadas 55 espécies das quais 22 são registradas pela primeira vez no Rio Grande do Sul.

A maioria dos novos registros pertence ao gênero Culex, com 13 espécies, seguidos de Aedes (2), Wyeomyia (3), Uranotaenia (2), Mansonia (1) e Psorophora (1).

Representantes de Culex (Culex) acharistus Root, Culex (Culex) declarator Dyar & Knab, Culex (Culex) mollis Dyar & Knab, Culex (Melanoconion) pilosus Dyar & Knab, Culex (Microculex) aphylactus Root, Culex (Microculex) dubitans Lane & Withman, Culex (Microculex) inimitabilis Dyar & Knab, Culex (Microculex) neglectus Lutz In: Bourroul, Psorophora (Janthinosoma) forceps Cerqueira, Wyeomyia (Phoniomyia) theobaldi Lane & Cerqueira, Wyeomyia aporonoma Dyar & Knab e Wyeomyia confusa (Lutz) foram coletados exclusivamente pela técnica de aspiração. Por outro lado, Culex (Melanoconion) bastagarius Dyar & Knab, Culex (Microculex) gairus Root, Culex (Microculex) pleuristriatus Theobald, Mansonia (Mansonia) flaveola (Coquillett) e Uranotaenia (Uranotaenia) mathesoni Lane foram amostrados somente nas armadilhas CDC.

Em relação aos ambientes de coleta, a maioria das espécies foi procedente da mata. Na área de transição, foram identificadas Culex lygrus, Culex pleuristriatus e Uranotaenia pulcherrima, enquanto na urbana, Culex bastagarius, Culex lygrus e Culex nigripalpus.

DISCUSSÃO

Embora os representantes de Culex e Aedes (Ochlerotatus), respectivamente tenham hábitos, predominantemente noturnos e diurnos com picos crepusculares1, exemplares de Culex foram capturados com aspirador de solo e indivíduos pertencentes ao gênero Aedes amostrados em armadilhas CDC.

A presença de representantes de Aedes nas armadilhas CDC indica a possibilidade de exemplares do grupo terem sido coletados ao entardecer ou amanhecer, nos momentos de maior atividade, visto que os equipamentos funcionavam, por 12 horas do crepúsculo vespertino ao matutino. Em áreas de influência de Mata Atlântica, Forattini e cols12,13 verificaram comportamento bimodal em espécies de Aedes.

Somando esses novos registros aos encontros de Cardoso e cols5,6, mais Anopheles galvaoi Causey, Deane & Deane, Anopheles intermedius (Peryassú) e Runchomyia reversa Lane & Cerqueira, citados recentemente14, a fauna de culicídeos do Rio Grande do Sul totaliza, até o momento, 96 espécies. Das ocorrentes em Maquiné, algumas se destacam por terem sido encontradas naturalmente infectadas com arbovírus em outras regiões (Tabela 2) ou por apresentarem características taxonômicas ou bioecológicas que lhes conferem potencial para transmissão desses patógenos.

Os principais arbovírus que circulam na região neotropical pertencem aos gêneros Flavivirus, Alphavirus e Bunyavirus, incluídos, respectivamente, nas famílias Flaviviridae, Togaviridae e Bunyaviridae. dengue (DEN), encefalite de Saint Louis (SLE), febre amarela (FA), Ilhéus (ILH) e Rocio (ROC) são infecções ocasionadas por vírus pertencentes ao gênero Flavivirus. Os patógenos causadores da encefalite equina do leste (EEL), encefalite equina do oeste (EEO), encefalite equina Venezuelana (EEV) e Mayaro (MAY) pertencem ao gênero Alphavirus e Oropouche (ORO), ao gênero Bunyavirus1.

O papel epidemiológico do Aedes (Ochlerotatus) serratus ainda é pouco conhecido. No entanto, alguns encontros de infecção natural sugerem a competência vetora dessa espécie para transmitir arbovírus. Em condições naturais, Aedes serratus já foi encontrado infectado com o vírus causador da encefalite Saint Louis (SLE) e Oropouche (ORO) na Amazônia brasileira15,16, vírus Aura no Pará e na província de Misiones, Argentina17,18 e vírus Trocara em Tucuruí, Pará e na Amazônia peruana19,20. Além disso, é considerado vetor secundário do vírus Ilhéus (ILH), atuando na manutenção do ciclo silvestre do vírus16. Os criadouros característicos de Aedes (Ochlerotatus) serratus são alagados temporários, no solo que sofrem influência direta das chuvas. A atividade hematofágica ocorre ao longo do dia, com maior intensidade ao pôr-do-sol. As fêmeas são ecléticas, mas parecem preferir grandes mamíferos para o repasto sanguíneo1,11. São encontrados com certa abundância em ambientes silvestres primitivos e matas secundárias e apresentam pouca tendência à domiciliação21,22.

Exemplares de Culex (Culex) coronator e Culex (Culex) declarator têm sido frequentemente encontrados com o vírus da encefalite Saint Louis na região amazônica do Brasil, desempenhando importante papel na manutenção do ciclo desse arbovirus. Na mesma região, o vírus foi isolado de Mansonia pseudotitillans15,16. Culex (Culex) nigripalpus é considerado vetor de arbovírus, mas ainda não foram detectados isolamentos de exemplares coletados em território brasileiro. Já foi incriminado pela ocorrência de casos de SLE nos Estados Unidos, além de ter sido encontrado naturalmente infectado com esse vírus na América Central e norte da América do Sul. Na República Dominicana, é considerado vetor potencial do vírus da encefalite equina do leste (EEL)1, e nos Estados Unidos, do vírus do Nilo Ocidental23. No Brasil, estudos realizados no Parque Ecológico do Tietê, uma área de preservação ambiental, na periferia da Cidade de São Paulo, sugerem que aquela população de Culex nigripalpus, pode participar do ciclo de transmissão dos virus Mucambo e Saint Louis por realizar repasto sanguíneo em roedores, que atuam como hospedeiros potenciais desses agentes infecciosos24.

Nos Estados Unidos, o sistema de vigilância do vírus do Nilo Ocidental (VNO), desde 1999, já isolou o vírus de 64 espécies de Culicidae, entre as quais, Culex coronator, Culex nigripalpus, Culex quinquefasciatus, Mansonia titillans, Psorophora ciliata e Psorophora ferox23. Na Argentina, em 2006, o VNO foi isolado de três equinos que morreram com sintomas de encefalite25. Considerando as características ecológicas e biológicas de algumas espécies de Culicidae do Brasil, Natal e Ueno26 levantaram a hipótese de que Culex quinquefasciatus, Aedes scapularis e Aedes albopictus tem potencial para participar da transmissão do virus do Nilo Ocidental. Em áreas de Mata Atlântica, no sudeste do Estado de São Paulo, Aedes scapularis e Psorophora ferox foram incriminados como vetores potencias do virus Rocio27. Ainda em São Paulo, o virus da SLE foi isolado de paciente febril com suspeita de dengue e os autores28 alertaram para a necessidade de se conduzir investigações clínicas e epidemiológicas de doenças febris que podem ser confundidas com infecções causadas por Flavivirus.

No Rio Grande do Sul, entre 2002 e 2007, o programa de vigilância ambiental da febre amarela e outras arboviroses através do monitoramento de primatas não humanos (PNH), capturou 181 macacos das espécies Alouatta caraya (bugio-preto) e Alouatta guariba clamitans (bugio-ruivo). Testes de neutralização permitiram a detecção de anticorpos para os vírus Saint Louis (nº=16) e Oropouche (nº=1), caracterizando esses registros em PNH como os mais meridionais no Brasil29.

A emergência ou re-emergência de doenças transmitidas por vetores envolvem questões complexas como dinâmicas sociais e demográficas e a ênfase nas respostas de emergência em detrimento de programas de prevenção30. No Brasil, o comportamento humano de modificar o ambiente para satisfazer suas necessidades está entre os principais fatores determinantes para emergência de arbovírus31.

Os resultados do presente estudo demonstram a necessidade de levantamentos de fauna como ponto de partida para a vigilância entomológica, pois os novos registros representam aproximadamente 23% da entomofauna de Culicidae inventariada no Rio Grande do Sul. O conhecimento prévio das espécies de Culicidae permite formular hipóteses sobre os possíveis vetores em casos de surtos ou epidemias causadas por agentes patogênicos transmitidos por mosquitos.

Além disso, embora muitas dessas espécies ainda não estejam relacionadas com a transmissão de patógenos ou a competência e capacidade vetoras sejam pouco conhecidas, estudos continuados abordando aspectos ecológicos e de infecção natural dos mosquitos podem trazer informações sobre o risco potencial de populações humanas de determinadas áreas estarem expostas a agentes infecciosos transmitidos por esses insetos.

Através da vigilância entomológica foi possível identificar 22 novos registros de mosquitos para o Rio Grande do Sul e verificar o potencial de algumas espécies para transmissão de arbovírus. Essas informações poderão direcionar atividades de vigilância entomo-epidemiológica a fim de ampliar conhecimentos sobre a fauna de vetores e aspectos epidemiológicos desses arbovírus.

AGRADECIMENTOS

Aos colegas Leandro Pinto, Hélio Jacques, Pedro Aquino, Valter Menezes e Jorge Wilson do Centro Estadual de Vigilância em Saúde, pela indispensável contribuição nas coletas. Agradecemos à direção da Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária e aos técnicos da Estação de Maquiné, por proporcionar o desenvolvimento desse trabalho autorizando as coletas em suas dependências e disponibilizando alojamento aos pesquisadores.

CONFLITO DE INTERESSE

Os autores declaram não haver nenhum tipo de conflito de interesse no desenvolvimento do estudo.

SUPORTE FINANCEIRO

Maria Anice Mureb Sallum tem financiamento da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, FAPESP (Processo nº 05/53973-0) e Conselho Nacional de Desenvolvimento Técnico e Científico (CNPq BPP no. 300351/2008-9).

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Endereço para correspondência:

Dr. Jader da Cruz Cardoso

Divisão de Vigilância Ambiental em Saúde/Centro Estadual de Vigilância em Saúde/SES/RS

Rua Domingos Crescêncio 132

90650-090 Porto Alegre, RS

Tel: [phone]

e-mail: [email protected]

Recebido para publicação em 29/12/2009

Aceito em 12/07/2010