Resumen
Se presenta el primer registro de la abeja de la calabaza y el zapallo en el Perú Eucera (Peponapis) fervens (Smith 1879) (Hymenoptera: Apidae), encontrada en los departamentos de Apurímac, Ayacucho, Cusco y Piura polinizando las especies de Cucurbita máxima Duchesne in Lam., C. flcifolia Bouche y C. pepo L. Además, también se reporta la presencia de Eucera (Peponapis) citrullina en los departamentos de Huancavelica, Ica, Lambayeque y Lima, la misma que fue previamente reportada en las regiones de Lima y Piura.
Palabras clave:
Eucera (Peponapis); Cucurbita maxima, C. ficifolia, C. pepo; polinización.
Abstract
The first record of the squash and pumpkin bee, Eucera (Peponapis) fervens (Smith 1879) (Hymenoptera: Apidae), is presented for Peru. This species was found in the departments of Apurímac, Ayacucho, Cusco, and Piura, pollinating Cucurbita maxima Duchesne in Lam., C. flcifolia Bouche, and C. pepo L. Additionally, the presence of Eucera (Peponapis) citrullina is reported in the departments of Huancavelica, Ica, Lambayeque, and Lima. This species had previously been recorded in the regions of Lima and Piura.
Keywords:
Eucera (Peponapis); Cucurbita maxima, C. flcifolia, C. pepo; pollination.
Introducción
Las especies de calabazas y zapallos (Cucurbitaceae) se desarrollan en diferentes ecosistemas y altitudes a lo largo de los Andes peruanos, influenciadas por diversos factores geográficos y climáticos. En esta zona se encuentran las especies Cucurbita maxima Duchesne en Lam., C. flcifolia Bouche, C. moschata (Duchesne ex Lam.) Duchesne ex Poir. y C. pepo L., que se extienden desde el nivel de mar hasta los 3400 m de altitud, abarcando los pisos altitudinales de la chala, yunga y quechua en la vertiente occidental, y rupa rupa y omagua en la vertiente oriental (MINAM 2021).
El género Cucurbita, compuesto por 15 especies, presenta plantas monoicas y autocompatibles, con flores femeninas y masculinas en la misma planta. De estas, cinco especies: C. argyrosperma, C. flcifolia, C. maxima, C. moschata y C. pepo han sido domesticadas en América, en países como Estados Unidos, México, Colombia, Perú y Argentina (Whitaker 1974; Lira-Saade 1995). México, siendo un importante centro de diversidad genética para Cucurbita, alberga cuatro de las cinco especies domesticadas y 11 especies silvestres (Lira-Saade 1995). Cucurbita maxima es la única especie que ha sido encontrada exclusivamente en Sudamérica con una antigüedad de casi 4000 años (Whitaker 1981).
La polinización de Cucurbita es estrictamente entomófila, realizada principalmente por abejas, debido a la naturaleza pesada y pegajosa de sus granos de polen (Vidal 2006). La relación entre las plantas de Cucurbita y sus polinizadores es un ejemplo clásico de coevolución, especialmente con las abejas de los géneros Peponapis y Xenoglossa (Hymenoptera: Apidae: Eucerini) (Hurd et al. 1971, 1974; Lira-Saade 1995; Canto-Aguilar & ParraTabla 2000). Recientemente, el género Peponapis ha sido reclasificado dentro de Eucera Scopoli como subgénero Peponapis Robertson (Hurd & Linsley 1964; Ayala & Griswold 2012; Kilpatrick et al. 2020).
Eucera (Peponapis) es un subgénero exclusivo del continente americano. Eucera (Peponapis) pruinosa y Eucera (Peponapis) crassidentata muestran una historia evolutiva paralela a la distribución y domesticación de Cucurbita (López-Uribe et al. 2016). Especies como Eucera (Peponapis) fervens (Smith), Eucera (Peponapis) citrulina (Cockerell) y Eucera (Peponapis) melonis (Friese), encontradas únicamente en Sudamérica (Wille 1985; Urban et al. 2022), apoyan la teoría de que los ancestros silvestres de Cucurbita existieron en esta región hace al menos 25000 años, permitiendo una coevolución significativa entre las plantas y sus polinizadores (Hurd & Linsley 1967). En Sudamérica, Eucera (Peponapis) fervens ha sido reportada en países como Brasil, Argentina y Uruguay (GBIF 2024).
Las abejas de los subgéneros Eucera (Peponapis) y Eucera (Xenoglossa) forman una relación mutualista esencial con las plantas del género Cucurbita, en la que ambas partes se benefician significativamente. Estas abejas obtienen su alimento, compuesto por néctar y polen, mientras que las plantas aseguran su polinización y reproducción. Las abejas de estos subgéneros son solitarias y altamente especializadas, dependiendo casi exclusivamente del polen y néctar de las especies de Cucurbita para alimentar a su descendencia (Hurd et al. 1971). Han desarrollado adaptaciones específicas que les permiten volar a bajas temperaturas y con poca luz, sincronizar su actividad con la antesis de las flores y transportar polen eficientemente gracias a modificaciones en sus patas. Los nidos de estas abejas se construyen cerca de los cultivos de Cucurbita, ya que las larvas dependen del polen almacenado en las celdas para su desarrollo (Hurd et al. 1971; Wille 1985).
En Perú, la presencia de P. citrullina fue registrada originalmente por T.D.A. Cockerell en flores de sandía en el departamento de Piura (Cockerell 1912; Hurd & Linsley 1967). Sin embargo, hay pocos estudios sobre la diversidad de abejas en Perú y casi ninguno sobre las abejas de calabazas y zapallos, lo que sugiere la posibilidad de nuevos registros y estudios sobre su distribución.
Material y métodos
Antecedentes. En el marco de la Ley 29811 que establece la moratoria al ingreso y producción de organismos vivos modificados al territorio nacional por un período de 10 años, y ampliada por la ley 31111 hasta el 31 de diciembre de 2035, se desarrolló el estudio de líneas de base de la diversidad de los principales cultivos nativos y naturalizados con fines de bioseguridad. El presente trabajo deriva de la información obtenida de la Línea de base de la diversidad de la calabaza y el zapallo peruano con fines de bioseguridad realizada por el Ministerio del Ambiente (MINAM, 2021).
Áreas de estudio. Durante los meses de noviembre de 2018 a setiembre de 2019 se evaluaron diversos campos de calabazas y zapallos pertenecientes al género Cucurbita en 272 distritos, de 98 provincias y 24 departamentos del Perú. Las evaluaciones de los campos y las colectas de las abejas se realizaron por lo general, en campos de cultivos correspondientes a las especies C. pepo, C. moschata y C. maxima, y en el caso de C.ficifolia, se evaluaron las plantas de calabazas sembradas en los patios, huertas o jardines de las casas, en la zona andina del Perú.
Colección de polinizadores. En cada lugar, se evaluaron las parcelas de calabaza y zapallo que se encontraban en el estado fenológico de floración. La evaluación directa se llevó a cabo, en todas las flores disponibles en el campo, durante 15 minutos. Esta acción se repitió tres veces por campo entre las 6:00 a.m. y la 1:30 p.m. Los insectos fueron colectados tanto de las flores masculinas como femeninas, considerando aquellos que acarreaban polen. Las muestras de insectos fueron montadas en alfileres entomológicos y la identificación fue realizada por C. Rasmussen, y las muestras han sido depositadas en el Museo de Historia Natural Vera Alleman Haeghebaert de la Universidad Ricardo Palma. Se obtuvo el permiso del Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) para la colecta de fauna insectil, plantas cultivadas y silvestre de las especies calabaza y zapallo (Resolución de Dirección General N.° 484-2018-MINAGRI-SERFOR). Así como también el permiso de exportación de las muestras entomológicas para su identificación (Permiso para fauna y flora silvestre N.° 003520-SERFOR).
Resultados
De un total de 321 muestras colectadas de insectos que se encontraban en las flores de las cuatro especies de Cucurbita en el ámbito nacional, 40 especímenes pertenecían al subgénero Eucera (Peponapis).
Eucera (Peponapis) citrulina (Cockerell, 1912)
(Fig. 1, Tabla 1)
Especie anteriormente reportada en Perú por Cockerell (1912) en la descripción original, colectado en el departamento de Piura por C.H.T. Townsend sobre las flores de sandía en el mes de mayo. Luego colectado por Soukup en Lima (24/12/1940) [material depositado en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú]. Posteriormente, Rasmussen comunican su presencia en Piura, (vivero de la Universidad de Piura en el 2001, https://www.inaturalist.org/taxa/1354623). Esta especie ha sido encontrada en los departamentos de Huancavelica, Ica y Lima sobre C. maxima; en Lambayeque sobre C. moschata y en Huancavelica sobre C. ficifolia, en un rango altitudinal en Perú entre Hy3221mde altitud.
Eucera (Peponapis) fervens (Smith, 1879)
(Fig. 2, Tabla 1)
Primer registro para el Perú. Presente en muestras colectadas en los departamentos de Ayacucho, Cusco y Piura sobre C. maxima; en el departamento de Apurímac sobre C. máxima y C. ficifolia; y en el departamento del Cusco sobre C. pepo (Tabla 1). Esta especie ha sido encontrada en Perú en un rango altitudinal entre 2365 y 3337 m de altitud.
Los adultos de Eucera (Peponapis) fervens (machos y hembras) fueron hallados y colectados de las mismas flores de las especies de Cucurbita, durante las primeras horas del día. Mientras que, alrededor del mediodía, en horas de intenso sol, fueron observados sobre malezas dentro del campo de calabaza y zapallo donde permanecían por algunos minutos (de 1 a 3 minutos) y luego volaban rápidamente hacia otras plantas.
Discusión
El hallazgo de Eucera (Peponapis) fervens en diferentes altitudes y regiones sugiere una adaptación de esta especie a los diversos ecosistemas peruanos, lo cual podría favorecer la diversificación y estabilidad de los cultivos de Cucurbita en estas áreas. Esta adaptabilidad de Eucera (Peponapis) fervens a diferentes condiciones ambientales es consistente con estudios previos sobre la adaptación de abejas polinizadoras especializadas. Por ejemplo, se ha observado que Peponapis pruinosa muestra una alta adaptabilidad a diversos hábitats en Utah (Tepedino 1981) y a diferentes climas y altitudes en México (Cane et al. 2011) lo que le permite ser un polinizador eficiente en una variedad de cultivos de Cucurbita.
La ausencia de observaciones de adultos de Eucera (Peponapis) fervens en las flores de zapallo y calabaza alrededor del mediodía podría deberse a que ellos ya habrían visitado las flores muy temprano, evitando así la competencia de las abejas melíferas (Apis mellifera) que aparecen en el campo más tarde (Wille, 1985) como se observó en este trabajo.
Actualmente en Perú se ha registrado a Eucera (Peponapis) fervens como polinizador de las especies C. maxima, C. ficifolia y las variedades nativas de C. pepo, contrastando con lo observado en Brasil, donde Eucera (Peponapis) fervens fue uno de los visitantes más frecuentes en los cultivos de C. moschata y C. pepo, además de registrarse nidos de esta especie en la zona de cultivo (Krub et al. 2010). Mientras tanto, Eucera (Peponapis) citrulina se ha encontrado sobre C. moschata, C. máxima y C. ficifolia, al igual que en Colombia donde se ha reportado como visitante de C. moschata (Zambrano et al. 2013).
El descubrimiento de Eucera (Peponapis) fervens en Perú no solo amplía nuestro conocimiento sobre la distribución de estos polinizadores, sino que abre nuevas oportunidades para investigaciones sobre la ecología y el comportamiento de estos polinizadores, en el contexto peruano. Como señalan López-Uribe et al. (2016) es importante estudiar la coevolución entre abejas y plantas hospedadoras para entender mejor las interacciones ecológicas y su impacto en la polinización.
Citación
Cañedo V, Alcázar J, Castro Z, Rasmussen C. 2024. Primer registro de Eucera (Peponapis) fervens (Smith 1879) abeja de la calabaza y el zapallo en el Perú (Hymenoptera: Apidae). Revista peruana de biología 31(3): e27532 001- 006 (octubre 2024). doi: https://dx.doi. org/10.15381/rpb.v31¡3.27532
Presentado: 01/03/2024
Aceptado: 20/08/2024
Publicado online: 14/10/2024
Editor: Mabel Alvarado
Agradecimientos / Acknowledgments:
Agredecemos a Shelby Kilpatrick por confirmar la identidad de las especies de Encera (Peponapis).
Conflicto de intereses / Competing interests:
Los autores declaran que no tienen conflicto de intereses.
Rol de los autores / Authors Roles:
VC: Conceptualización; Investigación; Escritura-Preparación del borrador original; Redacción-revisión y edición.
JA: Investigación; Redacción-revisión y edición.
ZC: Investigación; Redacción-revisión y edición.
CR: Investigación; Redacción: revisión y edición.
Fuentes de financiamiento / Funding:
Concurso Público N.° 003-2018- MINAM/OGA-PRIMERA CONVOCATORIA, con la Orden de Servicio N.° 00234-2022-MINAM/OGA.
Aspectos éticos / legales; Ethics / legáis:
Los autores declaran no haber violado u omitido normas éticas o legales al realizar la investigación y esta obra.
Literatura citada
Ayala R, Griswold T. 2012. Two new species of the bee genus Peponapis, with a key to the North and Central American species (Hymenoptera: Apidae: Eucerini). Revista Mexicana de Biodiversidad 83: 396-406.
Cane JH, Sampson B J, Miller SA. 2011. Pollination Value of Male Bees: The Specialist Bee Peponapis pruinosa (Apidae) at Summer Squash (Cucurbita pepo). Environmental Entomology 40(3):614-620. http://dx.doi, org/10.1603/EN10084
Canto-Aguilar MA, Parra-Tabla V. 2000. Importance of Conserving Alternative Pollinators: Assessing the Pollination Efficiency of the Squash Bee, Peponapis limitaris in Cucurbita moschata (Cucurbitaceae). Journal of Insect Conservation 4: 201-208 https://doi, org/10.1023/A:1009685422587
Cockerell TDA. 1912. New and little-known bees. The Entomologist 45: 175-178.
GBIF.org (05 July 2024). GBIF Occurrence Download, https:// doi.org/10.15468/dl.hfnsxk
Hurd PD Jr, Linsley EG. 1967. South American Squash and Gourd Bees of the Genus Peponapis (Hymenoptera: Apoidea). Annals of the Entomological Society of America 60 (3): 647-661.
Hurd PD Jr, Linsley EG, Michelbacher A. 1974. Ecology of the squash and gourd bee, Peponapis pruinosa, on cultivated cucurbits in California (Hymenoptera: Apoidea). Washington: Smithsonian Institution Press. In Smithsonian Contributions to Zoology 168:1-17. https:// doi.org/10.5479/si.00810282.168
Hurd PD Jr, Linsley EG, Whitaker W 1971. Squash and gourd bees (Peponapis, Xenoglossa) and the origin of the cultivated Cucurbita. Evolution (25): 218-234. Recuperado de https : //onlinelibrary.wiley.com/doi/ pdf/10.1111/j.l558-5646.1971.tb01874.x
Hurd PD Jr, Linsley EG. 1964. The squash and gourd bees - genera Peponapis Robertson and Xenoglossa Smith - inhabiting America north of Mexico. Hilgardia 35: 373-477.
Hurd PD Jr, Linsley EG, Whitaker TW 1971. Squash and gourd bees (Peponapis, Xenoglossa) and the origin of the cultivated Cucurbita. Evolution 25, 218-234. https:// doi.org/10.1111/j.l558-5646.1971.tb01874.x
Kilpatrick SK, Gibbs J, Mikulás MM, Spichiger SE, Ostiguy N, Biddinger DJ, López-Uribe MM. 2020. An updated checklist of the bees (Hymenoptera, Apoidea, Anthophila) of Pennsylvania, United States of America. Journal of Hymenoptera Research 77: 1-86. https:// doi.org/10.3897/jhr.77.49622
Krug C, Alves-dos-Santos I, Cane J. 2010. Visiting bees of Cucurbita flowers (Cucurbitaceae) with emphasis on the presence of Peponapis fervens Smith (Eucerini - Apidae), Santa Catarina, Southern Brazil. Oecologia Australis 14(1): 128-139. http://dx.doi.org/10.4257/ oeco.2010.1401.06
Lira-Saade R. 1995. Estudios taxonómicos y ecogeográficos de las Cucurbitaceae latinoamericanas de importancia económica. Systematic and Ecogeographic Studies on Crops Genepools 9. International Plant Genetic Resources Institute, Roma, Italia; 294 pp.
López-Uribe MM, Cane JH, Minckley RL, Danforth BN. 2016. Crop domestication facilitated rapid geographical expansion of a specialist pollinator, the squash bee Peponapis pruinosa. Proceedings of the Royal Society В 283, 20160443. http://dx.doi.org/10.1098/ rspb.2016.0443
MINAM (Ministerio del Ambiente). 2021. Línea de base de la diversidad de la calabaza y el zapallo peruano con fines de bioseguridad. https://bioseguridad.minam.gob, pe/wp-content/uploads/2021/03/ldb calabaza zapallo.pdf
Tepedino VJ. 1981. The pollination efficiency of the squash bee (Peponapis pruinosa) and the honey bee (Apis mellifera) on summer squash (Cucurbita pepo). Journal of the Kansas Entomological Society 54(2): 359-377.
Urban D, Moure JS, Melo GAR. 2022. Eucerini Latreille, 1802. In: Moure JS, Urban D, Melo GAR. (Orgs). Catalogue of bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical region. http://www.moure.cria.org.br/catalogue
Vidal MdG, de Jong D, Wien HC, Morse RA. 2006. Nectar and pollen production in pumpkin (Cucurbita pepo L.). Brazilian Journal of Botany 29 (2): 267-273. https:// doi.org/10.1590/S0100-84042006000200008
Whitaker TW 1974. Cucurbita. In: King RC, editor. Handbook of Genetics: Plants, Plant Viruses, and Protists. Boston, MA: Springer US; p. 135-144. https://doi, org/10.1007/978-1-4684-2994-7 6
Whitaker TW 1981. Archeological cucurbits. Economic Botany 35: 460-466.
Wille A. 1985. Las abejas Peponapis y Xenoglossa en Costa Rica y su importancia en la polinización de las Cucurbita domésticas. Revista de Biología Tropical 33(1): 17-24.
Zambrano GG, González VH, Hinojosa-Díaz IA, Engel MS. 2013. Bees visiting squash (Cucurbita moschata Duchesne ex Poiret) in southwestern Colombia (Hymenoptera: Apoidea). Journal of Melittology 18: 1-5. https://doi, org/10.17161/jom.v0il8.4582
You have requested "on-the-fly" machine translation of selected content from our databases. This functionality is provided solely for your convenience and is in no way intended to replace human translation. Show full disclaimer
Neither ProQuest nor its licensors make any representations or warranties with respect to the translations. The translations are automatically generated "AS IS" and "AS AVAILABLE" and are not retained in our systems. PROQUEST AND ITS LICENSORS SPECIFICALLY DISCLAIM ANY AND ALL EXPRESS OR IMPLIED WARRANTIES, INCLUDING WITHOUT LIMITATION, ANY WARRANTIES FOR AVAILABILITY, ACCURACY, TIMELINESS, COMPLETENESS, NON-INFRINGMENT, MERCHANTABILITY OR FITNESS FOR A PARTICULAR PURPOSE. Your use of the translations is subject to all use restrictions contained in your Electronic Products License Agreement and by using the translation functionality you agree to forgo any and all claims against ProQuest or its licensors for your use of the translation functionality and any output derived there from. Hide full disclaimer
© 2024. This work is published under https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es/ (the “License”). Notwithstanding the ProQuest Terms and Conditions, you may use this content in accordance with the terms of the License.
Abstract
Abstract The first record of the squash and pumpkin bee, Eucera (Peponapis) fervens (Smith 1879) (Hymenoptera: Apidae), is presented for Peru. Cucurbita maxima es la única especie que ha sido encontrada exclusivamente en Sudamérica con una antigüedad de casi 4000 años (Whitaker 1981). Las muestras de insectos fueron montadas en alfileres entomológicos y la identificación fue realizada por C. Rasmussen, y las muestras han sido depositadas en el Museo de Historia Natural Vera Alleman Haeghebaert de la Universidad Ricardo Palma. Eucera (Peponapis) citrulina (Cockerell, 1912) (Fig. 1, Tabla 1) Especie anteriormente reportada en Perú por Cockerell (1912) en la descripción original, colectado en el departamento de Piura por C.H.T. Townsend sobre las flores de sandía en el mes de mayo. Luego colectado por Soukup en Lima (24/12/1940) [material depositado en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú]. Esta especie ha sido encontrada en los departamentos de Huancavelica, Ica y Lima sobre C. maxima; en Lambayeque sobre C. moschata y en Huancavelica sobre C. ficifolia, en un rango altitudinal en Perú entre Hy3221mde altitud. Eucera (Peponapis) fervens (Smith, 1879) (Fig. 2, Tabla 1) Primer registro para el Perú. Esta especie ha sido encontrada en Perú en un rango altitudinal entre 2365 y 3337 m de altitud. Los adultos de Eucera (Peponapis) fervens (machos y hembras) fueron hallados y colectados de las mismas flores de las especies de Cucurbita, durante las primeras horas del día. Discusión El hallazgo de Eucera (Peponapis) fervens en diferentes altitudes y regiones sugiere una adaptación de esta especie a los diversos ecosistemas peruanos, lo cual podría favorecer la diversificación y estabilidad de los cultivos de Cucurbita en estas áreas.
You have requested "on-the-fly" machine translation of selected content from our databases. This functionality is provided solely for your convenience and is in no way intended to replace human translation. Show full disclaimer
Neither ProQuest nor its licensors make any representations or warranties with respect to the translations. The translations are automatically generated "AS IS" and "AS AVAILABLE" and are not retained in our systems. PROQUEST AND ITS LICENSORS SPECIFICALLY DISCLAIM ANY AND ALL EXPRESS OR IMPLIED WARRANTIES, INCLUDING WITHOUT LIMITATION, ANY WARRANTIES FOR AVAILABILITY, ACCURACY, TIMELINESS, COMPLETENESS, NON-INFRINGMENT, MERCHANTABILITY OR FITNESS FOR A PARTICULAR PURPOSE. Your use of the translations is subject to all use restrictions contained in your Electronic Products License Agreement and by using the translation functionality you agree to forgo any and all claims against ProQuest or its licensors for your use of the translation functionality and any output derived there from. Hide full disclaimer
Details
1 Dirección General de Diversidad Biológica del Ministerio del Ambiente, Lima, Perú
2 Aquagroinforest S.A.C. Perú
3 Aarhus University, Dinamarca