Unveiling the Link : Exploring the Relationship Between Volatile Organic Compounds Emission and Mycotoxin Production in Aspergillus Flavus and Fusarium Verticillioides

Abstract

Molds are an integral part of our daily lives, and their presence is not always benign. While some molds offer benefits, others produce harmful secondary metabolites called mycotoxins. Approximately 25% of global food supplies are contaminated with these substances, posing a significant threat to human health and contributing to a substantial number of deaths (direct or indirect). The danger lies not only in their high toxicity, even at low concentrations, but also in their remarkable ability to withstand heat during conventional food processing methods. Therefore, they are subject to strict governmental monitoring, control, and regulation.

In addition to mycotoxins, molds produce volatile organic compounds (VOCs), which are essential in intra- and inter-species communication. These VOCs can also serve as biomarkers for identifying the genus, species, and growth stage of the mold. The inherent link between VOCs and fungal metabolism supports the use of these VOCs as a tool for detecting molds and mycotoxin production. Additionally, the study of VOCs helps to identify specific VOCs that have potential as biocontrol molecules.

This thesis has made a significant contribution to the understanding of VOC’s profiles emitted by the two harmful fungal pathogen species Aspergillus flavus and Fusarium verticillioides, known for their respective production of aflatoxins and fumonisins. In addition to an in-depth study of VOCs and mycotoxins during individual inoculation of these fungi, their co-inoculation under different interaction conditions (contact and non-contact) was investigated. Thus, epizonaren and 4-epi-α-arocadiene were associated with contamination by A. flavus and F. verticillioides, respectively. Additionally, the emission of germacrene D during aflatoxin production and α-cedrene during fumonisin production was reported. On the other hand, ethyl 3-methylbutanaote has been recognized for its antifumonisin property. Its mode of action was studied at the level of gene expression following two applications of this ester in the fungal environment. Two opposite reactions were observed depending on the application, while its efficacy as an antifumonisin compound was confirmed.

Alternate abstract:

Les moisissures font partie intégrante de notre vie quotidienne, mais leur présence n'est pas toujours inoffensive. Alors que certaines moisissures offrent des avantages, d'autres produisent des métabolites secondaires nocifs appelés mycotoxines. Environ 25% des denrées alimentaires mondiales sont contaminées par ces substances, ce qui représente une menace significative pour la santé humaine et contribue à un nombre important de décès (directs ou indirects). Le danger réside non seulement dans leur grande toxicité, même à faibles concentrations, mais également dans leur capacité remarquable à résister à la chaleur lors des méthodes conventionnelles de transformation alimentaire. Par conséquent, elles font l'objet d'une surveillance, d'un contrôle et d'une réglementation gouvernementales stricts.

En plus des mycotoxines, les moisissures produisent des composés organiques volatils (COVs), indispensables dans la communication intra- et inter-espèces. Ceux-ci peuvent également servir de biomarqueurs pour identifier notamment le genre, l'espèce et le stade de croissance. Le lien inhérent entre les COVs et le métabolisme fongique, soutient l'utilisation de ces COVs en tant qu’outil de détection des moisissures et de production de mycotoxines. En parallèle, l'étude des COVs contribue aussi à mettre en évidence des COV spécifiques ayant un potentiel en tant que molécules de biocontrôle.

Cette thèse a apporté une contribution significative à la compréhension des profils de COV émis par les deux espèces pathogènes fongiques nuisibles, Aspergillus flavus et Fusarium verticillioides, connues pour leur production respective d'aflatoxines et de fumonisines. En plus d'une étude approfondie lors de l'inoculation individuelle de ces champignons, leur co-inoculation dans différentes conditions d'interaction (contact et non-contact) a été investigué. Ainsi l’epizonarene et le 4-epi-α-arocadiene ont été respectivement associés à la contamination par A. flavus et F. verticillioides. De plus, l’émission du germacrene D lors de la production d’aflatoxines et du α-cedrene lors de la production de fumonisines a été reporté. D’autre part, le 3-methylbutanaote d’éthyle a été reconnu pour sa propriété anti-fumonisine. Son mode d’action a été étudié au niveau de l’expression génique à la suite de deux type applications de cet ester dans l’environnement fongique Deux réactions opposées ont alors été observée en fonction de son application alors que de son efficacité comme composé antifumonisine a été confirmé.