Relaciones filogenéticas entre telmatobiinidos (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) de los Andes centrales basado en la morfología de los estados larval y adultos/Phylogenetic relationships between telmatobiinids (Anura, Ceratophryidae, Telmatobiinae) of central Andes based on morphology of larval and adult stages

Headnote

Resumen

Batrachophrynus y Telmatobius son los dos únicos géneros reconocidos de Telmatobiinae presentes en los Andes centrales. Las especies de ambos géneros presentan adaptaciones para la vida en la altitud de los Andes siendo de hábitos acuáticos o semiacuáticos en bofedales, riachuelos, lagunas o lagos altoandinos. Este estudio presenta las relaciones filogenéticas entre Batrachophrynus y 13 especies de Telmatobius utilizando caracteres morfológicos larvales y adultos, incluyendo caracteres diagnósticos para Batrachophrynus y Telmatobius, y las sinapomorfías sugeridas para Telmatobius. El análisis filogenético dio como resultado 20 árboles igualmente parsimoniosos con una longitud de 56 pasos. Batrachophrynus forma un grupo monofilético anidado dentro del clado de Telmatobius. En este estudio, la mayoría de sinapomorfías que sustentan a Telmatobius (incluyendo a Batrachophrynus) provienen de la morfología larval y estas sinapomorfías probablemente soporten a todo el género

Palabras clave: Batrachophrynus, Telmatobius, Morfología, Filogenia, Andes centrales.

Abstract

Batrachophrynus and Telmatobius are the two genus of Telmatobiinae from the central Andes. Both genera have species with adaptations for life at high altitude in the Andes, with aquatic or semi-aquatic habits in creeks, lagoons and lakes. The objective of this study is to evaluate the phylogenetic relationships between Batrachophrynus and 13 species of Telmatobius from the central Andes using larval and adult morphology including diagnostic characters for Batrachophrynus and Telmatobius, and putative sinapomorphies for Telmatobius. The phylogenetic analysis showed 20 parsimonious trees with 56 steps length. The results of this study hypothesize that the species assigned to Batrachophrynus form a monophyletic group nested within Telmatobius. In this study, most of the synapomorphies that support Telmatobius (including Batrachophrynus) come from larval morphology and these sinapomorphies will probably support the whole genus.

Keywords: Batrachophrynus, Telmatobius, Morphology, phylogeny, central Andes

Introducción

Los géneros Batrachophrynus y Telmatobius, comprenden un grupo de ranas endémicas de las partes altas de los Andes, desde los 1500 m hasta más de 5000 m, con adaptaciones a la vida acuática o semiacuática (Vellard 1951, 1952; De Macedo 1950, 1976; Trueb 1979; Czopeck 1983; Cei 1986; Seimon et al. 2007). Telmatobius es conocido con 58 especies y habita los Andes por el norte desde Ecuador hasta Argentina y Chile por el sur (Barrionuevo y Baldo 2009, Frost 2009). La mayoría de las especies distribuidas en los Andes centrales son de tamaño pequeño a mediano, y habitantes de bofedales, riachuelos, ríos o sus orillas, que drenan finalmente hacia los principales sistemas hidrológicos (Fig. 1). En la cuenca del Titicaca se encuentra una especie grande con adaptaciones exclusivamente acuáticas en lagos y lagunas, Telmatobius culeus (Garman) (Vellard 1951, 1952; Hutchinson et al. 1976).

Por otro lado, Batrachophrynus está limitado a los Andes de Perú central (Fig. 1) con sólo dos especies: Batrachophrynus macrostomus Peters, la gran rana del lago Junín y de otras lagunas cercanas, y Batrachophrynus brachydactylus Peters de menor tamaño y habitante de ríachuelos que drenan al sistema hidrológico de los ríos Mantaro y Perené (Vellard 1952). La restringida distribución de Batrachophrynus y su similaridad morfológica y ecológica con Telmatobius, llevo a reconsiderar la validez del género Batrachophrynus y la discusión sobre sus relaciones de parentesco ha sido compleja (para más detalles ver Aguilar y Pacheco 2005, Córdova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005, Aguilar 2006). Ultimamente, análisis filogenéticos llevados a cabo con diferentes sistemas de caracteres han pro- puesto relaciones estrechas entre Telmatobius y Batrachophrynus (Aguilar y Pacheco 2005, Córdova y Descailleaux 2005, Sinsch et al. 2005). Aguilar y Pacheco (2005) como Córdova y Descailleaux (2005) indican que Batrachophrynus está estrechamente relacionado a Telmatobius y ubican a B. macrostomus basal con respecto a Telmatobius, y a B. brachydactylus más relacionado con las especies de Telmatobius que con B. macrostomus. Sinsch et al. (2005) también apoyan una estrecha relación entre Batrachophrynus y Telmatobius, pero Batrachophrynus junto con Telmatobius carrillae Morales forman un clado separado de las restantes especies de Telmatobius. Frost et al. (2006) no apoya una relación estrecha entre Telmatobius y Batrachophrynus, y los clasifica en dos familias con relaciones muy lejanas entre sí, Ceratophryidae y Batrachophrynidae. Posteriormente Frost (2009) incorpora a Batrachophrynus dentro de Telmatobiinae (Ceratophryidae) junto con Telmatobius. Aguilar (2006) sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius, pero no utiliza a ningún Ceratophryidae como grupos externos.

Los objetivos de este estudio son reevaluar las relaciones entre Batrachophrynus y Telmatobius, sugerir posibles sinapomorfías para Telmatobiinae, y discutir las implicancias del análisis filogenético.

Material y métodos

Se utilizaron 234 especímenes adultos y juveniles, y 173 larvas que pertenecen al Departamento de Herpetología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Perú, excepto los condrocráneos de B. brachydactylus que pertenecen al Museo de Historia Natural de la Universidad Ricardo Palma (MHNURP), Lima, Perú (Apéndice 1). Los estadios larvales se determinaron siguiendo a Gosner (1960) y se muestran en la Tabla 1. Las larvas fueron disectadas para examinar las cavidades bucofaríngeas y éstas se tiñieron con una solución de azul de metileno siguiendo a Wassersug (1976). Los esqueletos larvales y los cráneos de adultos fueron teñidos siguiendo la técnica de Dingerkus y Uhler (1977). Se contaron las espículas que estuvieran en un cuadrante de 1 mm2 y a una magnificación de 50x siguiendo a Sinsch et al. (2005). La terminología de los músculos de la mano sigue a Burton (1998). Todas las disecciones, observaciones y mediciones se hicieron con asistencia de un microscopio estereoscópico con cámara lúcida.

La polaridad de los estados de carácter se determinó por el método del grupo externo. Se utilizaron para este propósito a Gastrotheca peruana (Boulenger, 1900), Alsodes gargola Gallardo, 1970, Atelognathus patagonicus (Gallardo 1962) y Chacophrys pierotti (Vellard 1948). De los grupos externos mencionados, Gastrotheca peruana (Hemiphractidae) es el más distante y por lo tanto fue utilizado para polarizar los caracteres y enraizar los cladogramas resultantes. El siguiente grupo externo menos distante es Alsodes gargola (Cicloramphidae) que forma parte de Hesticobatrachia, el grupo hermano de Ceratophryidae (Frost et. al. 2006, Grant et al. 2006). Se escoge a Atelognathus patagonicus porque forma parte de Batrachylinae (Ceratophryidae) el grupo hermano de Ceratophryinae y Telmatobiinae (Grant et al. 2006). Se selecciona también a Chacophrys pierotti porque es parte de Ceratophryinae (Ceratophryidae), el grupo hermano de Telmatobiinae formado a su vez por Batrachophrynus y Telmatobius (Frost et al. 2006; Grant et al. 2006).

El grupo interno lo forman 15 especies de Telmatobiinae distribuidas en los Andes centrales. Los Andes centrales, siguiendo la división de los Andes usada por Torres-Carvajal (2007), es aquella ubicada entre la depresión de Huancabamba al norte de Perú y el cinturón de Arica al norte de Chile. Se incluyen en el grupo interno las dos especies de Batrachophrynus (B. brachydactylus y B. macrostomus) y 13 especies de Telmatobius (Telmatobius arequipensis Vellard, Telmatobius atahualpai Wiens, Telmatobius brevipes Vellard, Telmatobius brevirostris Vellard, Telmatobius carrillae Morales T. culeus, Telmatobius jelskii (Peters), Telmatobius latirostris Vellard, Telmatobius marmoratus (Dumeril y Bribon), Telmatobius mayoloi Salas y Sinsch, Telmatobius peruvianus Wiegmann, Telmatobius rimac Schmidt, y Telmatobius truebae Wiens). Las localidades de las especies examinadas se muestran en la figura 1.

La descripción de los caracteres y sus estados se muestra en la Tabla 2. Los estados de caracter están no ordenados (excepto los caracteres 0 y 15) y todos los caracteres tienen el mismo peso. Los estados de carácter que no se pudieron determinar se codifi- caron con "?". Los caracteres polimórficos se codificaron con los estados correspondientes al taxón respectivo y encerrado entre corchetes. Los estados del carácter 22 (frontoparietales) se tomaron principalmente de la literatura (Lynch 1978, Wiens 1993, Sinsch et al. 2005). Los estados de carácter para Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti se obtuvieron de la literatura (Lynch 1978, Cei 1980, Lavilla 1988, Wassersug y Heyer 1988, Faivovich y Carrizo 1992, Burton 1998, Echevarría et al. 2006, Fabrezi 2006, Quinzio et al. 2006). En la Tabla 3 se presenta la matriz de caracteres y taxones.

El análisis filogenético, optimización de los estados de carácter, cladogramas y valores de soporte de los clados se obtuvieron con el programa TNT versión 1.1 (Goloboff et al. 2003b). Los métodos de enumeración implícita y búsqueda tradicional en TNT fueron usados para identificar todos los posibles árboles parsimoniosos con sus longitudes. En el método de búsqueda tradicional, los árboles de menor longitud fueron encontrados por el algoritmo de Wagner con 10 replicaciones (10 secuencias de adición al azar), sometidos luego al algoritmo de permutación de ramas (branch swapping) TBR (tree bisection reconnection) y guardando como máximo 10 árboles por replicación. La búsqueda de los árboles se hizo colapsando todos los nodos cuya longitud mínima es cero y sólo se consideraron las sinapomorfías compartidas por todos los árboles.

Para hallar los valores de soporte de los clados resultantes, la matriz fue analizada con el método de Bootstrap (Felseinstein, 1985), pero tomando en cuenta la influencia de los caracteres irrelevantes y haciendo independiente la probabilidad del pesado de cada carácter (Harshman, 1994; Goloboff et al., 2003a). El remuestreo incluyó 1000 réplicas y la matriz fue analizada mediante búsqueda tradicional. Para evitar los problemas asociados al uso de frecuencias absolutas como medida de soporte, los valores de Bootstrap que se muestran son la diferencia entre la frecuencia de un grupo presente en el cladograma y la frecuencia del grupo que más lo contradice (valores GC) (Goloboff et al. 2003a). Los valores GC varían entre -1 y 1 indicando, respectivamente, máxima contradicción y máximo soporte. Los valores GC del Bootstrap se muestran en porcentajes. Debido a que resultó más de un árbol en el análisis, se construyó un árbol de consenso estricto.

Resultados

Los métodos de enumeración implícita y búsqueda tradicional usando 25 caracteres de la morfología de la larva y adulto resultaron en 20 árboles igualmente parsimoniosos de 56 pasos. El consenso estricto de estos árboles con los valores de soporte GC de Bootstrap se muestra en la figura 2.

Las dos especies de Batrachophrynus están estrechamente relacionadas, pero forman parte de un clado constituido también por T. carrillae y T. mayoloi. Las sinapomorfías que apoyan la unión de Batrachophrynus, T. carrillae y T. mayoloi son la presencia de entre 115 y 287 espículas nupciales por milimetro cuadrado en el primer dedo de la mano, excrecencias nupciales llegan hasta el lado ventral del primer dedo, lengua completamente adherida a la cavidad bucal, y frontoparietales no fusionados. Este grupo monofilético tiene un valor de Bootstrap de 48.

El grupo formado por Batrachophrynus y T. carrillae está sustentado por dos sinapomorfías, la ausencia de dientes premaxilares y maxilares, y ausencia de dientes vomerianos. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 64.

La monofilia de Batrachophrynus está apoyada por una sinapomorfía, la dirección del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocráneo es perpendicular. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 43.

Otro grupo monofilético dentro del clado de Telmatobius y con relaciones no resueltas es el formado por T. arequipensis, T. culeus, T. jelkii, T. marmoratus y T. peruvianus. La sinapomorfía que los apoya es la presencia de excrecencias nupciales que llegan hasta el lado ventral del primer dedo, proyecciones laterales en el segundo y tercer dedo más desarrollados, muesca media en el labio superior, y dirección perpendicular del proceso ascendente del palatocuadrado al eje axial del condrocráneo. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 21.

En el consenso estricto, las restantes especies de Telmatobius (T. atahualpai, T. brevipes, T. brevirostris, T. latirostris, T. rimac y T. truebae) tienen relaciones no resueltas.

El clado formado por todas las especies de Telmatobius (incluyendo a Batrachophrynus) está sustentado por presentar una lengua parcialmente adherida a la cavidad bucal dejando libre al menos el extremo posterior, frontoparietales fusionados posteriormente, márgenes laterales del disco oral no emarginados, papilas submarginales laterales forman una hilera continúa en los dos labios, papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente. Este clado tiene un valor de Bootstrap de 36.

Las relaciones entre los grupos externos (Alsodes gargola, Atelognathus patagonicus y Chacophrys pierotti) no están resueltas.

Discusión

Este análisis filogenético confirma la hipótesis de que Telmatobius es parafilético en relación con Batrachophrynus, y que las especies de Batrachophrynus están más cercanamente relacionadas una con otra dentro de un clado formado por T. carrillae y T. mayoloi (Aguilar, 2006). Por lo tanto, se sinonimiza Batrachophrynus y Telmatobius. Resultados similares han sido obtenidos por un análisis filogenético de 30 especies de Telmatobius incluyendo a Batrachophrynus (Barrionuevo, en preparación). En este estudio, Batrachophrynus también se encuentra formando relaciones estrechas con T. carrillae y T. mayoloi, y este grupo monofilético formado por los 4 taxones es uno de los más derivados dentro de Telmatobius. La diferencia estriba en que B. macrostomus está más relacionado con T. carrillae que con B. brachydactylus (Barrionuevo, en preparación).

Los resultados de nuestro estudio y el de Barrionuevo sugieren que los caracteres que habían sido usados para distinguir a Batrachophrynus de Telmatobius (la ausencia de dientes premaxi- lares, maxilares y vomerianos, lengua completamente adherida y excrecencias nupciales diminutas) se puede interpretar más bien como reducciones que han ocurrido dentro de la historia evolutiva de Telmatobius (Sinsch et al. 2005).

Nuestro estudio también sugiere algunas sinapomorfías para Telmatobiinae. Por ejemplo, el disco oral no emarginado está presentes en todas las larvas conocidas de Telmatobius incluyendo aquellas que son reofilas como T. atahualpai, T. espadai y en algunos individuos de T. brevirostris (Diaz y Valencia 1985, Lavilla 1988, Lavilla y De la Riva 1993, Formas et al. 1999, De la Riva y Harvey 2003, Formas et al. 2003, De la Riva 2005, Formas et al. 2005, Lavilla y Barrionuevo 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007a, 2007b, Vera Candioti 2008, Aguilar y Lehr 2009). Del mismo modo, las papilas infralabiales laterales en forma de palpos aplanados con proyecciones en su borde libre, una a tres papilas linguales, y comisura cuadrado-orbital ausente son estados de carácter presentes no sólo en las especies de los Andes centrales, sino también en algunos Telmatobius de los Andes del sur (Fabrezi y Lavilla 1993, Lavilla y De la Riva 1993, Aguilar y Pacheco 2005, Aguilar 2006, Aguilar et al. 2007b, Vera Candioti 2008).

Agradecimientos

El primer autor agradece de manera especial a Alejandro Aguilar. Jesús Córdova brindó espacio y acceso a los especimenes. A Mercedes Gonzales y Victor Morales del MHNURP por el préstamo de especimenes. A Victor Morales y Edgar Lehr por la revisión de una primera versión del manuscrito y por sus importantes contribuciones al mismo. A Karen Siu Ting por su coloboración en la elaboración del mapa. Paúl Velazco proporcionó valiosa literatura. Boris Blotto, Mikael Lundberg, Elías Ponce, Juana Suárez y Pablo Venegas apoyaron en la obtención de especimenes.

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